V souvislosti s oslavami svatořečení Jana Nepomuckého (v roce 1729) kutnohorská městská rada rozhodla o výstavbě městského kostela a z velké části ji také financovala. Stavba byla zahájena o svátku sv. Jana Nepomuckého dne 16. května 1734. Vedl ji místní zednický mistr Jan Jakub Vogler, který předtím spolupracoval jako polír s Janem Blažejem Santinim-Aichelem v Sedlci, v Želivi a na Zelené hoře. Po jeho smrti od r. 1743 stavba pokračovala pod vedením Jana Domažlického.

Průčelí budovy zdobí sochy sv. Vojtěcha a sv. Prokopa umístěné v postranních nikách. Kostel sloužil a byl udržován jako filiální kostel církve římskokatolické. Po dokončení kutnohorské reálky (na ne-dalekém Komenského náměstí v roce 1857) se stal kostelem studentským. V roce 1951 byla liturgická funkce kostela náhle ukončena a církevní správa byla donucena kostel bezplatně pronajmout městu. Vybavení interiéru bylo narychlo zčásti uloženo v církevních depozitářích nebo převezeno do jiných kostelů v okolí. Kostel pak sloužil jako sklad civilní obrany, požární zbrojnice a k ukládání stavebního odpadu. Součásti vybavení, které nebylo možné přemístit, byly pak vandalsky ničeny a částečně i rozkradeny.

Náročná rekonstrukce kostela probíhala od roku 1980, bylo provedeno statické zajištění kleneb i obvodových zdí, rekonstrukce krovu a střechy, obnova hlavního průčelí včetně restaurátorských prací a obnova fasád. Interiér byl nově restaurován v letech 1997 – 2000 nákladem téměř 13 milionů korun.

Nástropní malba ztvárňuje legendu o sv. Janu Nepomuckém od J. Riedelmayera a F. X. Palka. Vnitřní prostor překvapí příjemným měkkým světlem a komorní atmosférou.

Hlavní oltář z roku 1754 pravděpodobně pochází z díly nejvýznamnějšího pražského sochaře doby rokoka a barokního klasicismu Františka Ignáce Platzera. Oltář je zasvěcen Janu Nepomuckému, jeho atributem je jazyk ve svatozáři umístěný nad svatostánkem. Původní oltářní obraz F. X. Palka byl silně poškozen, proto byl v roce 1886 nahrazen obrazem na stejné téma od Emanuela Dítě.